À la True Cross Academy, Rin Okumura découvre sans le savoir les premiers signes indiquant que quelque chose ne va pas ; les gens ordinaires ont acquis la capacité de percevoir les créatures invisibles qui parcourent le royaume humain, Assiah. Alors que Rin voit cela comme une opportunité de se faire un nouvel ami, son frère jumeau, Yukio, est plus accablé que jamais. Débordé par son éducation, ses devoirs d’exorciste et son poste d’enseignant, Yukio est resté silencieux sur ses pouvoirs éveillés, incapable d’en comprendre l’ampleur ou la signification.
Tandis que Rin et ses amis se préparent pour l’examen annuel de certification d’exorciste, l’Ordre de la Vraie Croix a découvert la première porte artificielle menant au royaume démoniaque de la Géhenne. Constatant sa taille et la technologie avancée qui l’a rendu possible, les exorcistes se rendent compte qu’ils ont désormais affaire aux Illuminati, une organisation extrêmement riche et puissante. De plus, les impénétrables Illuminati ont implanté trois espions dans l’Ordre de la Vraie Croix, et l’un d’entre eux se cache peut-être parmi les aspirants exorcistes qui ont juré de protéger l’humanité de la menace démoniaque.